Dynamical synapses in the retinal network - Inria - Institut national de recherche en sciences et technologies du numérique Access content directly
Theses Year : 2023

Dynamical synapses in the retinal network

Synapses dynamiques dans le réseau rétinien

Abstract

The retina is the first stage of visual processing, compressing relevant visual information before sending it to the brain. Thereby neural information transmission induces a delay with which a signal reaches the brain, yet our visual system can efficiently detect changes in real time. To this end, a long-standing hypothesis is that retinal ganglion cells pursue a predictive coding strategy - they do not signal the visual scene per se, but rather form predictions about future inputs and signal only surprising events, eg. mismatches between observation and predictions formed by previous inputs.In this thesis, we focused on two examples of predictive coding in the retina and propose mechanistic implementations of prediction formation and surprise signalling.An example of purely temporal prediction formation and surprise signaling in the retina is the Omitted Stimulus Response (OSR): when a regular sequence of flashes suddenly ends, the retina emits a large response signaling the missing stimulus, and the latency of this response scales with the period of the flash sequence, thereby signaling the omitted flash with constant latency. The mechanisms behind this behavior remain unclear so far. The first chapter of the thesis aims to provide a plausible mechanistic explanation for this response behavior based on short-term plasticity. We show that depressing inhibitory synapses aid the retina to have a temporal expectation of an omitted stimulus in a flash sequence. First we experimentally show that the latency scaling between stimulus frequency and response was lost when glycinergic amacrine cells (inhibitory interneurons) are pharmacologically inhibited in the mouse retina. We built a simple circuit model and showed that depressing inhibitory synapses were a necessary component to reproduce our experimental findings. A new prediction of our model is that the accuracy of the constant latency requires enough flashes in the stimulus, which we could confirm experimentally.The retina is also known to form predictions on a spatiotemporal scale, namely it anticipates the trajectory of a moving object and signals surprise when movement suddenly starts, changes direction or the object disappears. A fast decrease in gain (gain control) which truncates the signal to advance the response peak was proposed to account for these responses. However, the underlying mechanisms behind gain control are not fully understood and are the subject of the second chapter. We found that lateral inhibitory connectivity in the retinal network alone can enable retinal ganglion cells to anticipate the trajectory of a moving abject, providing a possible network implementation for gain control. We then show how short-term plasticity can aid the retina to tune its anticipatory response timing to the speed of the object presented.With this work, we propose how inhibitory interneurons can play a key role in prediction formation and error signaling to temporal and spatiotemporal patterns. We show that depressing synapses could be a key component for the temporal tuning of predictive and error responses in the retina, a concept which may generalize to other brain areas.
La rétine est la première étape du traitement visuel, comprimant les informations visuelles pertinentes avant de les envoyer au cerveau. La transmission neuronale de l'information induit donc un délai avant qu'un signal n'atteigne le cerveau, alors que notre système visuel est capable de détecter efficacement les changements en temps réel. À cette fin, une hypothèse importante est que les cellules ganglionnaires de la rétine utilisent une stratégie de codage prédictif - elles ne signalent pas la scène visuelle en soi, mais forment plutôt des prédictions sur les entrées futures et ne signalent que les événements surprenants, par exemple les discordances entre l'observation et les prédictions formées par les entrées précédentes.Dans cette thèse, nous nous concentrons sur deux exemples de codage prédictif dans la rétine et proposons des implémentations mécanistiques de la formation de prédictions et de la signalisation de la surprise.Nous étudions la formation de prédictions temporelles et la signalisation de la surprise dans la rétine avec l'exemple de la réponse au stimulus omis (OSR): lorsqu'une séquence régulière de flash lumineux s'interrompt soudainement, la rétine émet une réponse de forte amplitude, signalant le stimulus manquant, et la latence de cette réponse s'échelonne avec la période de la séquence de flash, signalant ainsi l'éclair omis avec une latence adaptée. Le premier chapitre de la thèse vise à fournir une explication mécanistique plausible de ce comportement. Nous montrons que la dépression des synapses inhibitrices aide la rétine à avoir une attente temporelle d'un stimulus omis dans une séquence de flash. Tout d'abord, nous montrons expérimentalement que l'échelonnement de la latence entre la fréquence du stimulus et la réponse est perdu lorsque les cellules amacrines glycinergiques (interneurones inhibiteurs) sont inhibées pharmacologiquement dans la rétine de la souris. Avec un modèle de circuit simple nous montrons que la dépression des synapses inhibitrices est un élément nécessaire pour reproduire nos résultats expérimentaux.La rétine est également connue pour former des prédictions à l'échelle spatio-temporelle, c'est-à-dire qu'elle anticipe la trajectoire d'un objet en mouvement et signale sa surprise lorsque le mouvement commence soudainement, change de direction ou que l'objet disparaît. Une diminution rapide du gain (contrôle du gain) qui tronque le signal pour avancer le pic de réponse a été proposée pour expliquer ces réponses, mais les mécanismes sous-jacents du contrôle du gain ne sont pas connus. Nous avons découvert que la connectivité inhibitrice latérale dans le réseau rétinien peut à elle seule permettre aux cellules ganglionnaires de la rétine d'anticiper la trajectoire d'un objet en mouvement, ce qui constitue une implémentation réseau possible pour le contrôle du gain. Nous montrons ensuite comment la plasticité à court terme peut aider la rétine à adapter sa réponse anticipative à la vitesse de l'objet présenté.Avec ce travail, nous proposons comment les interneurones inhibiteurs peuvent jouer un rôle clé dans la formation des prédictions et la signalisation des erreurs dans les modèles temporels et spatiotemporels. Nous montrons que la dépression des synapses pourrait être un élément clé de l'accord temporel des réponses de prédiction et d'erreur dans la rétine, un concept qui pourrait être généralisé à d'autres zones du cerveau.
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  • HAL Id : tel-04351103 , version 3

Cite

Simone Ebert. Dynamical synapses in the retinal network. Neurons and Cognition [q-bio.NC]. Université Côte d'Azur, 2023. English. ⟨NNT : 2023COAZ4100⟩. ⟨tel-04351103v3⟩
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