The root-associated microbiome of rice in a context of infection with phytoparasitic nematodes : an ecological approach on a plant pathosystem
Le microbiote associé aux racines de riz dans un contexte d’infection par des nématodes phytoparasites : une approche écologique d'un système plante-pathogène
Résumé
Plants are interacting with plenty of surrounding organisms in their environment. The effects that emerge can result in detriment or benefit for plants. Nematodes, the most abundant soil animals, are playing a great role in soil fertility and are excellent bioindicators of the soil functioning through their diverse lifestyles. Among them, Meloidogyne graminicola is an obligate parasitic nematode of rice, its main host and a staple food for the human population. During its life cycle in rice, M. graminicola creates a specialised niche at the infection site in roots, called gall, that turns into a nutrient sink for the nematode feeding. It can disrupt the plant growth and ultimately cause a serious grain yield loss. Rapid socio-economic and environmental changes increased this parasitic pressure in rice cropping systems, urging farmers and researchers to consider the disease emergence with an ecological view. Pathogens could indeed cause little damage to plants thanks to a cohort of phytobeneficial microorganisms in disease suppressive soils. Therefore, agricultural systems promoting microbiodiversity such as soil conservation agriculture are brought forward. However, little is known about the complexity of simultaneous effects of biotic and abiotic factors on the plant-parasitic infection in rice cropping systems. In this thesis, we characterized the rice-associated gall microbiome of M. graminicola for the first time, in highly infested fields in Vietnam. Using an amplicon barcoding method on the 16S rRNA coding gene, we observed deep modifications between galls and non-infected roots: a shift in the microbiome structure, a higher richness and diversity, taxa enrichments and a specific network of bacteria able to live in the “gallobiome” (i.e. biome of gall), potentially as opportunistic organisms. In a second step, since we noticed that rice was less infected by M. graminicola seven year after the transition from conventional tillage to conservation agriculture in an experimental field in Cambodia, we could explore the rhizosphere communities of bacteria (16S rRNA), fungi (ITS2 rRNA) and nematodes (microscopic observations) in this cropping system. Under conservation agriculture, we found that there was an accumulation of soil organic matter and nutrients available for plants and basal microorganisms which were more abundant and diversified, especially fungi. Through cascading effects, the soil food web became more mature and potentially harbored more mutualistic organisms for rice and antagonistic organisms to plant-parasitic nematodes. This hypothesis was tested in the last part, using a complementary cultivable method to recover bacterial endophytes from rice roots of the experimental field. We performed in planta tests to measure the potential of single bacterial inoculation to induce indirect beneficial effects on rice infected by M. graminicola, and in vitro tests to measure plant-growth promotion effects and direct effects against M. graminicola. We found phytobeneficial strains exhibiting plant-growth promotion traits, and maintaining the shoot mass while infected, therefore improving the plant tolerance to the nematode infection. Some strains were able to reduce the root galling and/or to antagonize the nematode, and some others were associated with the infection in the field and with the gallobiome, suggesting they could be opportunistic and/or assist the nematode. More research is required to assess the potential of a microbial consortium to cooperatively modulate the interactions in the pathosystem Meloidogyne graminicola - Oryza sativa. The approach used in this thesis revealed that promoting microbiodiversity through agricultural practices is a promising strategy to suppress the disease caused by M. graminicola and sustain rice health.
Les plantes interagissent avec une multitude d'organismes dans leur environnement dont les nématodes qui sont d'excellents bioindicateurs du fonctionnement du sol grâce à leurs divers modes de vie. Parmi eux, Meloidogyne graminicola (Mg) est un nématode parasite obligatoire du riz, son hôte principal et un aliment de base pour la population humaine. Au cours de son cycle, Mg crée une niche spécialisée au niveau du site d'infection dans les racines, appelée galle, qui se transforme en un puits de nutriments pour son alimentation. Il perturbe la croissance de la plante et, en fin de compte, peut provoquer une perte sévère du rendement en grains. Les changements socio-économiques et environnementaux rapides ont accru cette pression parasitaire dans les rizicultures, incitant les agriculteurs et les chercheurs à considérer l'émergence de la maladie avec une vision écologique. Les agents pathogènes pourraient en effet causer peu de dommages aux plantes grâce à une cohorte de micro-organismes phytobénéfiques dans les sols qui supprimerait les maladies. C'est pourquoi les agrosystèmes favorisant la microbiodiversité, comme l'agriculture de conservation du sol, sont mis en avant. Cependant, peu de choses sont connues sur la complexité des effets simultanés entre les facteurs biotiques et abiotiques sur l'infection parasitaire dans les rizicultures. Dans cette thèse, nous avons caractérisé pour la première fois le microbiome associé aux galles de Mg, dans des champs de riz fortement infestés au Vietnam. En utilisant une méthode par barcodage d’amplicon, nous avons observé de profondes modifications entre les galles et les racines non-infectées tels que de plus grandes richesse et diversité, ainsi qu’un réseau spécifique de bactéries capables de vivre dans le “gallobiome” (le biome de la galle), potentiellement comme organismes opportunistes. Dans un deuxième temps, puisque nous avons remarqué que le riz était moins infecté par Mg sept ans après la transition en agriculture de conservation dans un champ expérimental au Cambodge, nous avons pu explorer les communautés rhizosphériques de bactéries, de champignons et de nématodes dans ce système de culture. Nous avons constaté une accumulation de matière organique du sol et de nutriments disponibles pour des micro-organismes plus abondants et diversifiés en agriculture de conservation comparé à un labour traditionnel. Par des effets en cascade, le réseau alimentaire du sol est devenu plus mature et abriterait plus d'organismes mutualistes pour le riz et antagonistes aux nématodes phytoparasites. Cette hypothèse a été testée dans une dernière partie, en utilisant une méthode complémentaire cultivable pour récupérer des bactéries endophytes des racines de riz du champ expérimental. Nous avons effectué des tests in planta pour mesurer la capacité des souches à induire des effets bénéfiques indirects sur le riz infecté par Mg, et des tests in vitro pour mesurer les effets de promotion de la croissance des plantes et les effets directs contre Mg. Nous avons trouvé des souches phytobénéfiques présentant des caractéristiques de promotion de la croissance des plantes, tout en maintenant la masse foliaire pendant l'infection, améliorant ainsi la tolérance de la plante au nématode. Certaines souches étaient capables de réduire le nombre de galles et/ou d'antagoniser le nématode, et d'autres étaient associées à l'infection sur le terrain et dans le gallobiome, suggèrant qu'elles pourraient être opportunistes. Des recherches supplémentaires sont nécessaires pour évaluer le potentiel d'un consortium microbien à moduler de manière synergique les interactions dans le pathosystème Meloidogyne graminicola - Oryza sativa. L'approche utilisée dans cette thèse a révélé que la promotion de la microbiodiversité à travers les pratiques agricoles est une stratégie prometteuse pour supprimer la maladie causée par Mg et améliorer la santé du riz.
| Origine | Version validée par le jury (STAR) |
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