Évolution des génomes des endosymbiotes chez les insectes phloémophages : le cas d'Hamiltonella defensa en interaction avec ses différents partenaires - Inria - Institut national de recherche en sciences et technologies du numérique Accéder directement au contenu
Thèse Année : 2014

Evolution of the genomes of the endosymbionts in phloem-sap feeding insects: the case of Hamiltonella defensa interacting with its various partners

Évolution des génomes des endosymbiotes chez les insectes phloémophages : le cas d'Hamiltonella defensa en interaction avec ses différents partenaires

Résumé

Insect cells host many endosymbiotic bacteria, which are in general classified according to their importance for the host: "primary" symbionts are by definition mandatory and synthesize essential nutrients for the insects that feed on poor or unbalanced food sources, while "secondary" symbionts are optional and use mutualistic strategies and/or manipulation of reproduction to invade and persist within insect populations.Hamiltonella defensa is a secondary endosymbiont that established two distinct associations with phloemophagous insects. In aphids, it protects the host against parasitoid attacks. Its ability to infect many host tissues, notably the hemolymph, could promote its contact with parasitoid eggs. Despite this protective phenotype, the high costs associated with its presence within the host prevent its fixation in the population. In the whitefly Bemisia tabaci however, this symbiont is found only in cells specialized in hosting endosymbionts, the bacteriocytes. In these cells, it cohabits with other symbiotic species, such as the primary symbiont Portiera aleyrodidarum, a proximity that favors potential exchanges between the two symbionts. It is fixed in populations of B. tabaci, which suggests an important role for the consortium, probably nutritious.As part of this PhD thesis, we studied the specificities of each of these systems. First, in the bacteriocytes of B. tabaci, we identified a partitioning of the synthetic capacities of two endosymbionts, H. defensa and P. aleyrodidarum, in addition to a potential metabolic complementation between the symbionts and their host for the synthesis of essential amino acids. We proposed a key nutritive role for H. defensa, which would indicate a transition to a mandatory status in relation to the host and would explain its fixation in the population.We also focused on the genomic evolution of the genus Hamiltonella, by comparing the strains infecting B. tabaci with a strain infecting the aphids. We highlighted the specialization of the symbionts to their hosts, and found that the genomes of the endosymbionts reflected their respective ecology. The aphid strain thus possesses many virulence factors and is associated with two partners, a bacteriophage and a recombination plasmid. These systems, inactive in the symbiont of B. tabaci, are directly related to the protection against and arms race with parasitoids. Conversely, the presumed avirulence of whitefly endosymbionts is consistent with their nutritional phenotype and a transition to a mandatory status to the host.Finally, we studied the phenomenon of ‘accelerated mutation rate’ in H. defensa, compared to its sister species Regiella insecticola, which is also a clade of protective endosymbionts of aphids. After excluding the assumption that the transition to the intracellular life occurred independently in the two lineages, we tried to establish a link between these differences in terms of evolvability in the endosymbionts and of their gene contents, particularly for genes involved in ecology and DNA repair.All the results obtained during this PhD have provided insight into the evolution of the species H. defensa, since the last ancestor to
Les cellules des insectes hébergent de nombreuses bactéries endosymbiotiques, que l’on catégorise généralement selon leur importance pour l’hôte : les symbiotes dits « primaires » sont par définition obligatoires, et synthétisent des nutriments essentiels pour les insectes se nourrissant d’aliments pauvres ou déséquilibrés ; les symbiotes dits « secondaires » sont facultatifs, et utilisent des stratégies mutualistes et/ou la manipulation de la reproduction pour envahir et se maintenir dans les populations d’insectes.Hamiltonella defensa est un endosymbiote secondaire ayant établi deux associations très distinctes chez les insectes phloémophages. Chez les pucerons, la bactérie protège l’hôte contre les parasitoïdes. Elle infecte de nombreux tissus dans l’hôte, et notamment l’hémolymphe, ce qui favoriserait le contact avec les oeufs de parasitoïdes. Malgré ce phénotype protecteur, les coûts importants que sa présence inflige à son hôte empêchent sa fixation dans les populations. Chez l’aleurode Bemisia tabaci, on ne retrouve la bactérie que dans des cellules spécialisées dans l’hébergement des endosymbiotes, les bactériocytes. Elle s’y trouve entre autres en présence du symbiote primaire, Portiera aleyrodidarum, des conditions de vie propices aux échanges entre les deux symbiotes. Elle est fixée dans les populations d’insectes, ce qui suggère un rôle important pour le consortium, qui serait nutritif.Dans le cadre de cette thèse, nous nous sommes intéressés aux spécificités de chacun de ces systèmes. Tout d’abord, au sein des bactériocytes de B. tabaci, nous avons révélé un partitionnement des capacités synthétiques des deux endosymbiotes H. defensa et P. aleyrodidarum, assorti à de potentielles complémentations métaboliques entre eux et avec leur hôte pour la synthèse d’acides aminés essentiels. Nous avons proposé un rôle nutritif primordial pour H. defensa, qui traduirait une transition vers un statut obligatoire pour l’hôte et justifierait sa fixation dans les populations.Nous nous sommes également attardés sur l’évolution génomique du genre Hamiltonella, en comparant des souches infectant B. tabaci à une souche de puceron. Nous avons mis en évidence la spécialisation des symbiotes à leur hôte, et révélé que les génomes des endosymbiotes faisaient écho à leur écologie respective. La souche du puceron possède ainsi de nombreux facteurs de virulence et est associée à deux partenaires, un bactériophage et un plasmide de recombinaison. Ces systèmes, inactifs chez le symbiote de B. tabaci, sont directement en lien avec la protection et la course aux armements engagés contre les parasitoïdes. À l’inverse, l’avirulence présumée des symbiotes de l’aleurode est cohérente avec leur phénotype nutritif et une transition vers un statut obligatoire pour l’hôte.Pour finir, nous nous sommes intéressés aux phénomènes d’accélération des taux de mutations chez H. defensa, comparativement à son espèce-soeur Regiella insecticola, également endosymbiotique et protectrice du puceron. Après avoir éliminé l’hypothèse selon laquelle la transition vers la vie intracellulaire aurait eu lieu indépendamment dans les deux lignées, nous avons tenté d’établir un lien entre ces différentiels d’évolvabilité chez les endosymbiotes et leur contenu en gènes, notamment ceux impliqués dans l’écologie et la réparation de l’ADN.L’ensemble des résultats obtenus au cours de ce Doctorat ont permis de mieux comprendre l’évolution de l’espèce H. defensa, depuis le dernier ancêtre jusqu’aux espèces actuelles, en tâchant de faire le lien entre phénotype de la bactérie et évolution génomique.
Fichier principal
Vignette du fichier
Manuscrit_de_these_Rollat_Farnier_Pierre_Antoine.pdf (3.22 Mo) Télécharger le fichier

Dates et versions

tel-01102943 , version 1 (13-01-2015)

Identifiants

  • HAL Id : tel-01102943 , version 1

Citer

Pierre-Antoine Rollat-Farnier. Évolution des génomes des endosymbiotes chez les insectes phloémophages : le cas d'Hamiltonella defensa en interaction avec ses différents partenaires. Bio-Informatique, Biologie Systémique [q-bio.QM]. Université Claude Bernard Lyon 1, 2014. Français. ⟨NNT : ⟩. ⟨tel-01102943⟩
170 Consultations
1620 Téléchargements

Partager

Gmail Facebook X LinkedIn More